Flower color polymorphism and speciation: Lysimachia monelli and Lysimachia arvensis as study systems

Abstract

El color floral, junto a otros rasgos florales, un carácter ligado al éxito reproductivo, puesto que participa en la atracción de los polinizadores. Diferentes presiones selectivas actúan sobre este rasgo, ya sean de carácter biótico como los polinizadores, o de carácter abiótico, como el estrés ambiental, llegando a promover la especiación. La gran diversidad de colores florales en la naturaleza se debe principalmente a la presencia de pigmentos. Las antocianinas son los pigmentos predominantes en las flores y se sintetizan en la ruta de biosíntesis de las antocianinas (ABP). Variaciones en los genes estructurales y reguladores que participan en esta ruta son clave para redirigir el flujo hacia la síntesis de diferentes tipos de antocianinas. En la naturaleza existen especies con polimorfismo de color floral, es decir, que presentan más de dos morfotipos diferentes. Dado que cada morfotipo podría tener diferentes presiones selectivas, los polimorfismos son una fuente de especiación. Es por ello que las especies con polimorfismo de color floral son un buen sistema para estudiar el papel del color floral en procesos de especiación. En esta tesis doctoral abordamos el estudio del polimorfismo del color floral que comparten dos especies hermanas, Lysimachia monelli y Lysimachia arvensis, con flores de morfotipo azul y morfotipo naranja, desde una perspectiva multidisciplinar. Ahondamos en la repercusión que tiene el polimorfismo en el aislamiento reproductivo y la biogeografía de L. monelli (aspectos ya estudiados anteriormente en L. arvensis), y exploramos los pigmentos principales y los genes involucrados en su síntesis en ambas especies a través del análisis del transcriptoma de los pétalos. Los resultados muestran que los linajes de color de ambas especies se encuentran en un estado avanzado de especiación. L. monelli presenta un aislamiento geográfico total, y ante un posible escenario de contacto entre ambos linajes de color, solamente las barreras postcigóticas supondrían un aislamiento importante (38%). Aunque hay evidencia de flujo genético en el pasado, los linajes de L. monelli actualmente presentan nichos diferentes, marcados por características climáticas y edáficas distintas. Ambos linajes presentan los mismos grupos de polinizadores, que son capaces de distinguir visualmente ambos colores, por lo que factores abióticos juegan un papel muy importante en el mantenimiento del polimorfismo de color en L. monelli. Por otro lado, hemos encontrado las mismas bases genéticas y bioquímicas claves para la variación de color en ambas especies, lo que sugiere un único evento de transición de azul a naranja en las especies del género Lysimachia. Finalmente, debatimos sobre el posible origen del polimorfismo de color, puesto que los análisis filogenéticos de varios genes implicados en el color floral contrastan con los resultados obtenidos en un estudio reciente basado en marcadores ITS. Esta tesis doctoral aporta un conocimiento preciso sobre las bases moleculares de las variaciones de color floral de L. arvensis y L. monelli. Además, muestra el estado actual de aislamiento reproductivo y la biogeografía de los linajes de color floral de L. monelli.

Flower color, along with other floral traits, is a character linked to the reproductive success, since it participates in pollinator attraction. Different selective pressures act on this trait, from biotic factors such as pollinators, to abiotic factors such as environmental stress, promoting speciation. The great diversity of flower colors in nature is mainly due to the presence of pigments. Anthocyanins are the predominant pigments in flowers and are synthesized in the anthocyanin biosynthetic pathway (ABP). Variations in the structural and regulatory genes that participate in this pathway are key to redirect the flux towards the synthesis of different types of anthocyanins. In nature there are species with floral color polymorphism, that is, they have more than two different morphotypes. Since each morphotype could have different selective pressures, polymorphisms are a source of speciation. Then, species with floral color polymorphism are good systems to study the role of flower color in speciation processes. In this PhD dissertation, we address the study of flower color polymorphism shared by two closely related species, Lysimachia monelli and Lysimachia arvensis, with blue and orange flowers colors, from a multiscale perspective. We deepen into the repercussion that polymorphism has on the reproductive isolation and biogeography of L. monelli (aspects already studied previously in L. arvensis), and we explore the main pigments and the genes involved in their synthesis in both species through the analysis of the petals’ transcriptome. The results show that the color lineages of both species are in an advanced stage of speciation. Specifically, L. monelli presents a total geographic isolation, and under a possible secondary contact between both colored lineages, only the postzygotic barriers would suppose an important isolation between them (38%). Although there is evidence of gene flow in the past, the lineages of L. monelli currently present different niches, marked by different climatic and edaphic characteristics. Both lineages have the same groups of pollinators, which are capable of visually distinguishing both colors, so abiotic factors play an important role in maintaining color polymorphism in L. monelli. On the other hand, we found the same key genetic and biochemical bases for color variation in both species, suggesting a single blue-to-orange transition event in these Lysimachia species. Finally, we discuss the possible origin of the color polymorphism, since the phylogenetic analyzes of several genes involved in floral color contrast with the results obtained in a recent study based on ITS markers. This doctoral thesis shed light into the molecular bases of floral color variations in L. arvensis and L. monelli. In addition, it shows the current status of reproductive isolation and the biogeography of the floral color lineages of L. monelli.