Biología de la reproducción de dos especies mediterráneas de aristolocha

Abstract

La familia Aristolochiaceae consta de unas 600 especies de plantas leñosas, generalmente trepadoras y hierbas perennes que se distribuye por las regiones tropicales y temperadas de Euraisa, América y África (Heywood, 1978). Hasta hace pocos años, la mayoría de los autores reconocían seis géneros distribuidos en dos subfamilias: Asaroideae, compuesta por Asarum (ca. 100 especies de zonas templadas) Saruma(una especie endémica del centro de Chinas) yThottea (ca. 30 especies de Asia tropical), y Aristolochioideae, compuesta porAristolochia (más de 400 especies de zonas tropicales y templadas),Euglypha y Holostylis, ambos monoespecíficos y endémicos de Sudamérica (González & Stevenson, 2002). Estudios filogenéticos más recintes han incluido a Thottea en la subfamilia Aristolochioideae y aEuglypha y Holostylisen el géneroAristolochia (González & Stevenson, 2002). En un estudio reciente de filogenia molecular (Neinhuis et al., 2005) se ha puesto en evidencia que la subfamilia Aristolochioideae es monofilética y está compuesta por los géneros Thottea, yAristolochia s.l.,ambos hermanos filogenéticos. A su vez, el género Aristolochias.l. puede ser dividido en dos grandes grupos, uno formado por los géneros Endodeca eIsotrema y el otro por los génerosPararistolochia yAristolochia s.s.(incluido el géneroHolostylis). La posición taxonómica de las aristoloquiáceas también ha suscitado controversia, existiendo varias hipótesis, que sitúan a la familia dentro del orden Mgnoliales (Cronquist, 1981; Takhtajan, 1996), dentro del orden Rafflesiales (Endress, 1994) o en las llamadaspaleohierbas, relacionándola con las monocotiledóneas (Loconte & Stevenson, 1991; Nandi et al., 1998). La familia Aristolochiaceae también se ha situado en orden Piperales, donde Lactoridaceae tendría una relación muy estrecha con Aristolochiaceae (Qiuet al., 1999, 2000; González & Rudall, 2001; Neinhuis et al.,2005). Las flores de las aristoloquiáceas han desarrollando un síndrome floral sapromiófilo que consiste en la imitación de sustratos donde los dípteros hacen la puesta y se reproducen (Van der Pijl, 1961; Faegri & Van der Pijl, 1980; Dafni, 1984; Proctor et al., 1996). El síndrome sapromiófilo se da en varias familias de grupos taxonómicos diversos, como Asclepiadeceae, Sterculiaceae, Raflexiaceae e Hydnoraceae dentro de las dicotiledóneas, y en Taccaceae, Araceae, Burmanniacea y Orchidaceae dentro de las monocotiledóneas, constituyendo un claro ejemplo de convergencia evolutiva (Van der Pijl, 1961). Entre las características de las flores sapromiófilas se incluye el olor a sustancias en descomposición y un periantio pardo purpúreo o verduzco con porciones translúcidas, denominadas ventanas de luz (Van der Pijl, 1961), que mantienen a los dípteros próximos a los órganos sexuales de la flor (McCan, 1943). Algunas flores sapromiófilas son abiertas, como las deAsarum(Aristolochiacea),Rafflexia(Rafflexiaceae) oCaralluma(Asclepiadaceae). Sin embargo, dado que el mecanismo de atracción es por imitación, en flores protóginas los díperos podrían salir de la flor antes de que ser impregnados de polen; por ello, muchas familias sapromiófilas han desarrollado flores trampa (Faegri & Van der Pijl, 1980), como las de Aristolochia(Aristolochiaceae),Ceropegia(Asclepiadeceae) yTacca (Taccaceae) o inflorescencias trampas, como las de la familia Araceae. Por esta razón, las flores deAristolochia han sido citadas en numerosas ocasiones como ejemplo de especialización a la polinización por moscas (Sprengel, 1973; Hubbard, 1877; Knuth, 1909; Cammerloher, 1923; Petch, 1924; Brues, 1928; Proctor & Yeo, 1973; Vogel, 1978; Faegri & Van der Pijl, 1980; Costa & Hime, 1981; Razzak et al.,1992; Proctor et al.,1996; Sakai, 2002; Trujillo & Sérsic, 2006). Una vez que los insectos entran en el interior de la flor, atraídos por estímulos principalmente químicos, la morfología del periantio de las flores impide su salida durante la fase femenina de la flor. Cuando las anteras se abren, ocurren cambios morfológicos en el periantio, facilitando el escape de los polinizadores cargados de polen. El periantio de las aristoloquiáceas puede ser actinomorfo como el de Saruma (con dos envueltas de tres piezas) o el de Asarumy Thottea (con tres sépalos), o bien zigomorfo y tubular, como el deAristolochia, (González & Stevenson, 2000). La condición trímera del periantio en las flores zigomorfas no es tan obvia como en las actinomorfas, debido al número variables de lóbulos que presentas. Por ello, la interpretación de la morfología y ontogenia del periantio deAristolochia ha generado controversia, postulándose orígenes muy diversos, pero parece que se trata de un cáliz (González & Stevenson, 2000 y referencias dentro). Dicho periantio varía en forma y color en las diferentes especies y en él se puede diferencias una estructura inflada en la base (el utrículo), una zona estrecha tubular (el tubo) y una región apical expandida (el limbo), que puede estar constituido por uno o varios labios (Ahumada, 1967). Los órganos sexuales (androceo y gineceo) se encuentran en el interior del utrículo, fusionados en forma de ginostegio. La parte más basal de la pared del utrículo es traslúcida y constituye las llamadas ventanas de luz, a las que se acercan los insectos atrapados, ya que poseen fototropismo positivo (Cammerloher, 1923; McCan, 1943; Dafni, 1984; Hilje, 1984). En numerosas especies, el utrículo está recubierto de pelos pluricelulares que secretan pequeñas cantidades de néctar (Knuth, 1909; Cammerloher, 1923; Petch, 1924; Daumann, 1959; Auhumada, 1967; Faegri & Van der Pijl, 1980; Costa & Hime, 1983; Dafni, 1984; Siqueira, 1988; Trujillo & Sérsic, 2006). El interior del tubo está recubierto en la mayoría de las especies por una serie de tricomas dispuesto en posición retrorsa que permiten la entrada de los insectos pero impiden su salida durante la fase femenina. Sin embargo, en algunas especies dichos tricomas no existen, sino que la propia morfología del periantio constituye unatrampa de luz (Petch, 1924; Stebbins, 1970, 1971; Upson & Brett, 2006). Al entrar en el interior del tubo de estas especies, los insectos se desorientan debido a la curvatura del periantio; así, los insectos continúan hacia el utrículo, ya que esta zona es más luminosa debido a las ventanas de luz. Todas las flores deAristolochia tienen ovario ínfero, con primordios seminales anátropos (Mohana Rao, 1989). Los frutos son capsulares y tienen deshiscencia septicida. Las semillas poseen un endospermo ruminado y un embrión pequeño e indiferencia (Mohana Rao, 1989; Adams et al., 2005b); tienen forma deltoidea o cordada y a veces muestran un nervio medio o un rafe prominente (estrofíolo) en la superficie superior (Auhumada, 1967). Las plantas de la familia Aristolochiacea han sido utilizadas en la preparación de compuestos medicinales y en la medicina popular (Noronha, 1949; Auhumada, 1967; Font Quer, 1999; Jong et al., 2003; Wu et al.,2004). De hecho, etimológicamente su nombre deriva del griego áristos = excelente y lochía = relativo al parto, ya que se utilizaban en la antigüedad en obstetricia para facilitar el parto (Liaño & Muñoz Garmendía, 1986). Entre las propiedades que se le atribuyen a las especies del género Aristolochiase incluyen las estimulantes febrífugas, estomáticas, diuréticas, vermífugas, antisépticas, antiasmáticas y expectorantes (Auhumada, 1967; Wuet al., 2004). También se han utilizado como insecticida y como antídoto contra el veneno de serpientes (Secoy & Smith, 1983; Crosswhite & Crosswhite, 1984; Chilpa & Estrada, 1995). En las aristoloquiáceas se han detectado, entre otros compuestos secundarios, la presencia de ácidos aristolóquicos, aristolactanos y varios tipos de terpenos (Moretti et al., 1979; Houghton & Ogutveren, 1991ª, b; Liet al., 1994; Wu et al.,1994; Leu et al., 1998; Wu et al., 2000ª,b; Schaneberg et al. 2002; Seto et al., 2002; Tsuruta et al., 2002; Wu et al., 2004; Silva-Brandã et al., 2006),muchos de ellos responsables de la propiedades farmacológicas de estas plantas. Recientemente se ha demostrado que los extractos de determinadas aristoloquiáceas tienen propiedades antitumorales, antifúngicas y antibacterianas (Camporese et al.,2003; Lee et al.,2005), aunque también se ha comprobado que su ingestión produce nefropatías e incluso cáncer (Mengs et al.,1982; Peña et al.,1996; Hashimoto et al.,1999; Nortier et al.,2000; Yang et al.,2000; Martínez et al., 2002). Muchas especies deAristolochia, a pesar de contener sustancias tóxicas, son consumidas por larvas de papiliónidos (Lepidoptera), que almacenan dichas sustancias, lo que podría suponer una protección contra posibles depredadores (Klizke & Brown, 2000; Sime et al.,2000; Fordyce, 2001; Mebs & Schneider, 2002). A pesar de las numerosas citas sobre la biología floral en otras especies deAristolochia, poco se sabe de lo que ocurre en las aristoloquias mediterráneas. Además, de todas las especies europeas, A. clematitis es la única especie que ha sido estudiada, centrándose los estudios en la polinización de dicha especie (Daumann, 1971; Havelka, 1985). La mayor parte de los trabajos sobreAristolochia se centran en la polinización de las flores, obviando el resto de aspectos del ciclo reproductor. Solo existen unos pocos trabajos que mencionen aspectos como la fonología de la floración, la dispersión de semillas o la germinación en las aristoloquáceas (Hilje, 1984; Gorb & Gorb, 1995, Adams et al.,2005a). En la presente Tesis se estudia la biología de la reproducción de dos especies mediterráneas de aristolochia: A. baetica L. y A. paucinervis Pomel, que cohabitan en el sur de España. Para ello, se abordan diferentes aspectos sobre la fenología de la floración, polinización, fructificación, dispersión de semillas, germinación y establecimiento de plántulas. El estudio comparativo de la historia natural deAristolochia baetica yA. paucinervis permite una aproximación al conocimiento de la biología de estas dos especies y ayuda a profundizar en los aspectos que controlan la reproducción en las aristoloquias mediterráneas. El estudio se realizó en dos poblaciones situadas en los Montes Propios de Hinojos (Huelva), en un territorio boscoso situado a la derecha de la carretera Hinojos – Almonte, cerca del límite de estos dos términos municipales. En ambas poblaciones aparecen tanto A. baetica como A. paucinervis, creciendo de manera simpátrica. Las poblaciones escogidas se encuentran en la margen izquierda del arroyo de la Mayor, y se han denominado como Membrillo y Cuadrejón. La población Membrillo se encuentra junto a la casa forestal del mismo nombre y está recorrida por un regajo, también con el mismo nombre, emisario del arroyo de la Mayor. Esta población ocupa un área aproximada de 4,50 ha. La población Cuadrejón está situada a 1 km aproximadamente de la casa del Membrillo y a unos 600m de la casa de las Porqueras y tiene una superficie aproximada de 1,60 ha. Ambas se encuentras a unos 85-100 m de altitud.