Ecology of plant-animal interactions during plant population expansion processes

Abstract

Plant-animal interactions are crucial for maintaining ecosystem functionality and biodiversity. Ecological research has shown that these interactions can be modified in different contexts, affecting natural dynamics. Currently, significant changes in the landscape, such as rural abandonment or the protection of natural areas, are creating a new ecological context for the formation and regeneration of new forested areas. Although the of the role of mutualistic and antagonistic interactions between plants and animals in ecosystems is acknowledge, we lack a comprehensive understanding of their role during the processes of colonization and expansion. Understanding the structure of ecological interactions and the role of the species involved along natural expansion gradients is key to comprehending the natural dynamics underlying expansion processes, as well as the mechanisms that may or may not facilitate the formation of new forests and biodiverse natural ecosystems. The aim of this PhD thesis is to document the structure and consequences of plant-animal interactions that are related to plant reproductive success along a natural expansion gradient. To achieve this, we analyze the interactions, both antagonistic and mutualistic, of predispersal seed predation and seed dispersal at the individual plant level and the resulting patterns such as seed rain and its maternal composition along the natural expansion gradient experienced by the Juniperus phoenicea subsp. turbinata population in the Doñana National Park since its protection five decades ago. We found that the interaction networks that shape individual plants, both with antagonistic (predispersal seed predators) and mutualistic (seed dispersers) species, were concordantly reconfigured along the population expansion gradient. The structuring at the individual level was influenced by the animals' preferences for certain phenotypic traits of the plants, as well as the neighborhood and maturity context in which they were found. Interactions with most animal species, including mutualists and antagonists, are well established in mature stands; however, at the colonization front, only certain species dominate the interaction networks. Both seed loss before dispersal and seed dispersal were accentuated in the expansion front stand due to the interaction with dominant species (Chloris chloris and Turdus philomelos). These results suggest a compensatory effect between opposite interactions that facilitates the contribution of propagules along the gradient, particularly at the colonization front, thereby driving population expansion. Furthermore, by characterizing the seed rain and its maternal genetic composition, we found that the frugivore assembly generates a seed rain that is equally dense and genetically diverse (in terms of source trees included) along the entire expansion gradient. This result highlights the potential of animal-mediated seed dispersal to mitigate the expected negative effects during rapid population expansion processes (founder effects) and promote colonization dynamics that guarantee the diversity of new forests. Both the combination of multiple sampling methods for ecological interactions together with the combination of field experiments and laboratory work for genetic analyses allowed an integrative study of dispersal dynamics. Taken together, our results suggest that ecological interactions between plants and animals are structured at an individual level, and that at a local scale, they are consistently reshaped along natural expansion gradients. Collectively, the chapters presented in this thesis represent a major step forward in our understanding of the ecology and implications of plant-animal interactions during the expansion of natural populations.

Las interacciones entre plantas y animales son un componente fundamental de los ecosistemas ya que suponen un elemento fundamental para mantener su funcionalidad y, en última instancia, sostener la biodiversidad. Se ha demostrado que este tipo de interacciones complejas pueden verse alteradas en diferentes contextos de cambio, afectando así las dinámicas naturales. Actualmente, cambios importantes en el paisaje, como el abandono rural o la protección de áreas naturales, suponen un nuevo contexto ecológico para la formación y regeneración de nuevas áreas forestadas. Aunque conocemos bien el papel de las interacciones mutualistas y antagonistas que se establecen entre plantas y animales en los ecosistemas, carecemos de una visión global acerca de su papel durante los procesos de colonización y expansión. Entender la estructuración de estas interacciones y el papel de las especies implicadas a lo largo de gradientes de expansión natural será clave para comprender las dinámicas naturales subyacentes en los procesos de expansión, así como los mecanismos que podrán facilitar, o no, la formación de nuevos bosques y ecosistemas naturales de alta biodiversidad. El objetivo de esta tesis doctoral es documentar la estructuración y consecuencias de las interacciones entre plantas y animales relacionadas con el éxito reproductivo vegetal, a lo largo de un gradiente de expansión natural de las plantas. Para ello, caracterizamos estas interacciones con animales (depredación predispersiva y dispersión de semillas) a nivel de planta individual, y sus patrones resultantes (lluvia de semillas y su composición materna), a lo largo del gradiente de expansión natural que ha experimentado población de Juniperus phoenicea subsp. turbinata en el Parque Nacional de Doñana desde su protección hace cinco décadas. Nuestros resultados muestran que las redes de interacción que conforman las plantas individuales tanto con animales depredadores de semillas (insectos, aves y mamíferos), como con animales frugívoros mutualistas, se vieron reconfiguradas en concordancia con el gradiente de madurez del sabinar. Esta estructuración a nivel individual se debió, al menos en parte, a las preferencias de los animales por ciertos rasgos fenotípicos de las plantas, así como al contexto de vecindario y madurez en el que se encontraban. Las interacciones con la mayoría de las especies (mutualistas y antagonistas) se encontraron bien establecidas en rodales maduros, mientras que solamente ciertas especies dominaron las interacciones en el frente de colonización. Estas especies dominantes en los frentes de colonización, (Chloris chloris y Turdus philomelos) favorecieron que tanto la pérdida de semillas antes de la dispersión, como la dispersión de semillas, se vieran acentuadas en el frente de expansión. Estos resultados apuntan a un efecto compensatorio entre interacciones con consecuencias opuestas, lo que estaría facilitando la contribución de propágulos a lo largo del gradiente. Esto es especialmente relevante en el frente de colonización, impulsando así la expansión de la población. Además, a través de la caracterización genética de la lluvia de semillas y su composición materna, encontramos que el ensamblaje de frugívoros genera una lluvia de semillas igualmente densa y genéticamente diversa a lo largo de todo el gradiente de expansión. Este resultado resalta el potencial de este mutualismo (dispersión de semillas mediada por animales) para amortiguar los efectos negativos que pueden acontecer durante los procesos rápidos de expansión poblacional (efecto fundador), así como para promover dinámicas de colonización que garanticen la diversidad de los nuevos bosques. La combinación de múltiples métodos de muestreo de interacciones ecológicas, junto a la combinación de experimentos de campo y trabajo de laboratorio para análisis genéticos, nos permitió llevar a cabo un abordaje integrador para el estudio de la dinámica de la dispersión de semillas mediada por animales frugívoros. En conjunto, nuestros resultados indican que las interacciones ecológicas entre plantas y animales se estructuran a nivel individual, y que, a escala local, también lo hacen concordantemente a lo largo de gradientes de expansión natural. Colectivamente, los capítulos presentados en esta tesis doctoral representan un paso adelante en nuestra comprensión sobre la ecología y las implicaciones de las interacciones entre plantas y animales durante la expansión de poblaciones de plantas naturales.