Super-generalist species in frugivory mutualisms: ecological interactions and their ecosystem implications

Abstract

Studying interactions among species and their multiple forms and outcomes has become a central question of ecological research. Mutualisms have changed the way ecologists understand the functioning of ecosystems. Generalised mutualistic networks, especially among free-living species, have been observed to include highly heterogeneous assemblages, in which most species establish few interactions while a minority of species establish a wide range of interactions. These highly connected species are referred to as super-generalists. They are characterised for connecting otherwise isolated groups of interacting species or modules and for providing stronger cohesion to ecological networks. Their characteristics make them fundamental for local biodiversity and the structure and stability of interactions. In this PhD thesis we aim to better comprehend the super-generalist strategy and the mutualistic interactions at the individual level. For this purpose, we use as a model organism Pistacia lentiscus L. (Anacardiaceae), a woody shrub species abundant in the Mediterranean Basin, together with the coterie of frugivorous animals that consume its fruits and disperse its seeds. In Chapter 1 we review sampling methods used to record frugivory interactions, assessing their strengths, caveats, and convenience in different contexts. We discuss different approaches for combining data gathered using different methodologies. In Chapter 2, we explore the effectiveness of the frugivory/seed-dispersal mutualism between individual plants of P. lentiscus and its avian frugivore assemblage, assessing the level of reciprocity in reward exchange and dependence asymmetry among partners. In Chapter 3 we investigate the delayed outcomes of animals’ fruit consumption in early seedling recruitment of P. lentiscus plants. Lastly, in Chapter 4 we analyse individual-based networks of different plant species and regions of the world, we compare their topology and structure with that of species-based networks, and explore the specialisation and interaction profile of individual plants within populations. We highlight the significant advancements brought by emerging methods like camera traps and molecular tools, which allow recording interactions across large spatiotemporal scales and even tracking the movement of individual seeds by animals. We also show how data integration improves network completeness and representativity, and compare different data merging approaches for adjacency matrices. We document how the effectiveness of interactions established between P. lentiscus individual plants and their frugivores is mainly determined by fruit consumption frequency (the component with highest variation), leading to highly reciprocal exchange of services but still highly asymmetric dependence among partners. Despite being mostly determined by the number of fruits consumed, the dispersal service provided by birds is decoupled from microhabitat suitability: frugivores deposit a smaller number of seeds in the most suitable microhabitats. These results underscore the role of different frugivores in spatial recruitment of heterogeneous landscapes. Finally, we demonstrate that the structure of individualbased networks is very similar to that of species-based networks. Plant individuals presented similar interaction profiles irrespective of the species or regions their population belonged to. Within populations, plants present low to medium levels of specialisation, and few frugivore species contribute most interactions in all studied networks. Overall, these results suggest that super-generalist species may evolve when they combine sets of traits that make them accessible and attractive to a diversified assemblage of frugivores. Numerical effects, such as abundant fruit crops, facilitate plenty of frugivory interactions, characterised in most cases by high reciprocity. In exchange for a fair nutritious reward, plants secure their recruitment thanks to a vast amount of seeds dispersed. Finally, our results indicate that the variation encountered in the way plant individuals structure their interactions is highly consistent across populations of generalised mutualisms worldwide. Collectively, the four chapters in this thesis contribute to better understanding the origin and maintenance of super-generalist species within complex ecological networks, by focusing on the biological scale at which interactions actually occur in nature, that is, the individual scale.

Estudiar las interacciones entre especies junto a sus múltiples formas y resultados se ha convertido en una cuestión central de la investigación en ecología. Los mutualismos han cambiado la forma en que los ecólogos entienden el funcionamiento de los ecosistemas. Se ha observado que las redes mutualistas generalizadas, especialmente entre especies de vida libre, incluyen conjuntos muy heterogéneos, en los que la mayoría de las especies establecen pocas interacciones, mientras que una minoría de especies establece una amplia variedad de interacciones. Estas especies altamente conectadas se denominan super-generalistas. Se caracterizan por conectar grupos de especies o módulos que de otro modo estarían aislados, y por proporcionar una mayor cohesión a las redes ecológicas. Sus características las convierten en especies fundamentales para la biodiversidad local así como para la estructura y estabilidad de las interacciones. En esta tesis doctoral pretendemos comprender mejor la estrategia supergeneralista y las interacciones mutualistas a nivel individual. Para ello, utilizamos como organismo modelo Pistacia lentiscus L. (Anacardiaceae), una especie arbustiva leñosa abundantemente distribuida por la cuenca mediterránea, junto a los animales frugívoros que consumen sus frutos y dispersan sus semillas. En el Capítulo 1 se revisan los métodos de muestreo utilizados para registrar las interacciones de frugivoría, evaluando sus ventajas, inconvenientes y conveniencia en diferentes contextos; y se discuten diferentes enfoques para combinar los datos recogidos utilizando diferentes metodologías. En el Capítulo 2, exploramos la eficacia en el mutualismo frugivoría/semilla-dispersión entre plantas individuales de P. lentiscus y las aves frugívoras que consumen sus frutos, evaluando el nivel de reciprocidad en el intercambio de recompensas y la asimetría de dependencia entre los socios. En el Capítulo 3, investigamos los resultados aplazados del consumo de frutos por animales en plantas de P. lentiscus para el reclutamiento temprano de plántulas. Por último, en el Capítulo 4 analizamos redes basadas en individuos para diferentes especies de plantas y regiones del mundo, comparando su topología y estructura con la de redes basadas en especies, y exploramos la especialización y el perfil de interacción de plantas individuales dentro de sus poblaciones. Destacamos los importantes avances que han supuesto métodos emergentes como las cámaras trampa y técnicas moleculares, que permiten registrar interacciones a una amplia escala espacio-temporal e incluso rastrear el movimiento de semillas individuales por parte de animales. También mostramos cómo la integración de datos mejora la completitud y representatividad de las redes ecológicas, y comparamos distintos métodos de combinación de datos para matrices de adyacencia. A continuación, documentamos cómo la eficacia de las interacciones establecidas entre plantas individuales y sus frugívoros viene determinada principalmente por la frecuencia de consumo de frutos (el componente con mayor variación), lo que conduce a un intercambio de servicios altamente recíproco, pero manteniendo una dependencia altamente asimétrica entre los socios. A pesar de estar determinado principalmente por el número de frutos consumidos, el servicio de dispersión proporcionado por las aves está desvinculado de la idoneidad del microhábitat: los frugívoros depositan un menor número de semillas en los microhábitats más adecuados. Estos resultados resaltan el papel que los distintos frugívoros tienen en el reclutamiento en paisajes heterogéneos. Por último, demostramos que la estructura de las redes basadas en individuos es muy similar a la de las redes basadas en especies. Las plantas individuales presentaron perfiles de interacción similares independientemente de la especie o región a la que perteneciera su población. Dentro de las poblaciones, las plantas presentan niveles de especialización medio-bajos, y unas pocas especies de frugívoros contribuyen a la mayoría de las interacciones en todos las redes estudiadas. Estos resultados sugieren que las especies super-generalistas pueden evolucionar cuando combinan conjuntos de rasgos que las hacen accesibles y atractivas para un conjunto diversificado de frugívoros. Efectos numéricos como la alta abundancia de frutos facilitan gran cantidad interacciones frugívoras, caracterizadas en la mayoría de los casos por una elevada reciprocidad. A cambio de la recompensa nutritiva que provee la pulpa de los frutos, las plantas aseguran su reclutamiento gracias a una gran cantidad de semillas dispersadas. Por último, nuestros resultados indican que la variación encontrada en la forma en que las plantas individuales estructuran sus interacciones es muy consistente en las poblaciones de mutualismos generalizados de todo el mundo. En conjunto, los cuatro capítulos de esta tesis contribuyen a comprender mejor el origen y la persistencia de especies super-generalistas dentro de redes ecológicas complejas, centrándose en la escala biológica a la que se producen realmente las interacciones en la naturaleza, es decir, la escala individual.