Evolución ecológica y funcional en el complejo autopoliploide Dianthus broteri: avances en conservación

Abstract

La poliploidía, consistente en la posesión de tres o más juegos cromosómicos, es una de las mayores macromutaciones conocidas y un motor de evolución en plantas. A lo largo de los años, su estudio ha estado focalizado en características citológicas, genéticas y genómicas. Así, los mecanismos de formación de poliploides, la novedad en la expresión génica o los efectos fenotípicos desde un punto de vista morfológico han recibido mucha atención. Sin embargo, los procesos ecológicos y funcionales que rigen la macroevolución promovida por poliploidía, así como estos procesos a escala poblacional, han sido muy poco estudiados. Adicionalmente, este tipo de estudios ha identificado resultados contradictorios en las respuestas de poliploides a cambios ambientales y en la evolución de sus nichos ecológicos, por lo que urge la necesidad de definir los procesos subyacentes que permitan generalizar estos patrones. En primer lugar, en esta Tesis Doctoral se emplearon herramientas ecoinformáticas, de modelización, técnicas fisiológicas y muestreo en campo para profundizar en la divergencia ecológica y de características funcionales en el complejo autopoliploide Dianthus broteri, endémico de la Península Ibérica. Los cuatro citotipos que componen el complejo (2×, 4×, 6× y 12×) tuvieron distintos óptimos (ambientales, edáficos y en características del Espectro de Economía Foliar) y diferentes respuestas fotoquímicas bajo estrés (térmico), lo cual apoyó la evolución divergente promovida por poliploidía en D. broteri. Los citotipos mayores (6× y 12×), que se distribuyeron en nichos más restringidos y estresantes, presentaron estrategias ecológicas (uso de recursos) y fotoquímicas muy específicas, adaptativas en ambientes extremos. Además, se comprobó que la divergencia estuvo fundamentalmente explicada por efectos de la poliploidización a corto plazo y, secundariamente, por adaptaciones locales. Más allá de estos resultados, se identificó una compleja interacción de factores subyacentes al patrón evolutivo: relaciones filogenéticas, orígenes únicos o recurrentes de los poliploides y ‘llenado de nicho’ (considerando el nicho ocupado por los ancestros y las interacciones competitivas posteriores). Además, esta Tesis Doctoral abordó la respuesta ecofisiológica del mayor citotipo del complejo (12×; Dianthus inoxianus) a un factor ambiental estresante característico de su área de distribución, como es la sequía severa. D. inoxianus mostró una alta tolerancia a este tipo de eventos, estando su fotosíntesis limitada solo en la difusión del CO2 a los cloroplastos. Sin embargo, su persistencia podría estar comprometida bajo los escenarios de Cambio Climático, por lo que se diseñó una translocación experimental para mejorar las acciones de conservación de esta especie amenazada, considerada singular y clave a nivel de ecosistema. Se destacó la influencia de factores como el aporte hídrico, la época y procedencia de los trasplantes, así como de las condiciones ambientales, en la supervivencia final de los individuos translocados. Asimismo, se observó el efecto positivo de la inclusión de una monitorización ecofisiológica y del análisis de los costes económicos de los tratamientos para evaluar el éxito de las medidas de conservación en especies mediterráneas singulares. En resumen, el complejo D. broteri resultó un excelente modelo para estudiar la evolución mediada por autopoliploidía. A la luz del patrón de divergencia ecológica y funcional mostrado en esta Tesis Doctoral y considerando la rápida radiación de sus linajes poliploides, se puede concluir que los citotipos de D. broteri estarían experimentando un proceso de diversificación en desarrollo.

Polyploidy, which consists of the possession of three or more sets of chromosomes, is one of the major macromutations described in nature and a driving force of plant evolution. Over the years, its study has been focused on cytological, genetic and genomic characteristics. Thus, the mechanisms of polyploid formation, gene expression novelty or phenotypic effects from a morphological perspective have received much attention. However, the ecological and functional processes that govern the macroevolution promoted by polyploidy, and also these processes at the population scale, have been understudied. Additionally, this type of studies has identified contradictory results regarding the responses of polyploids to environmental shifts and the evolution of their ecological niches, so there is an urgent need to uncover the underlying processes that may allow the generalization of these patterns. Firstly, in this Doctoral Thesis, ecoinformatics tools, modeling, physiological techniques and field sampling were used to delve into the ecological and functional divergence in the autopolyploid complex Dianthus broteri, endemic to the Iberian Peninsula. The four cytotypes of this complex (2×, 4×, 6× and 12×) had different optima (in environmental, edaphic and Leaf Economics Spectrum traits) and photochemical responses under temperature stress, which supported a divergent evolution promoted by polyploidy in D. broteri. The higher cytotypes (6× and 12×), which were distributed in more restricted and stressful niches, exhibited very specific ecological (resource use) and photochemical strategies, adaptive to extreme environments. Furthermore, the found divergence was mainly explained by short-term polyploidization effects and, secondarily, by local adaptations. Beyond these results, a complex interplay of factors underlying the evolutionary pattern was identified: phylogenetic relatedness, single/recurrent polyploid origins and niche filling (considering the niche occupied by ancestors and subsequent competitive interactions). In addition, this Doctoral Thesis addressed the ecophysiological responses of the highest-order ploidy of the complex (12×; Dianthus inoxianus) to an environmental stress factor characteristic of its distribution area (i.e., severe drought). D. inoxianus showed a high tolerance to severe drought events since the photosynthetic performance was only limited by CO2 diffusion to chloroplasts. However, its persistence could be compromised under Climate Change scenarios and therefore an experimental translocation was designed to improve conservation actions for this threatened species, considered as unique and key at the ecosystem level. The influence of factors such as water supply, transplant time and source, as well as environmental conditions, on the survival of translocated individuals was highlighted. Moreover, we found a positive effect of including ecophysiological monitoring and the analysis of economic costs to evaluate the success of conservation plans in unique Mediterranean species. In summary, the D. broteri complex proved to be an excellent model system for the study of autopolyploidy-mediated evolution. In the light of the ecological and functional divergence described in this Doctoral Thesis and considering the rapid radiation of polyploid races within this complex, it can be concluded that D. broteri cytotypes would be suffering an ongoing process of diversification.