Multi-omics characterization of the responses to seasonal variations in diel cycles in the marine picoeukaryote ostreococcus tauri

Abstract

Earth tilted rotation and translation around the Sun produce one of the most pervasive periodic environmental signals on our planet giving rise to seasonal variations in diel cycles. Marine phytoplankton undergo significant alterations in response to these signals and, although it plays a key role on ecosystems, their response to these rhythms remains largely unexplored. In this work, the marine picoalga Ostreococcus tauri is chosen as model organism grown under summer long days, winter short days, constant light and constant dark conditions to characterize these responses. The 80 % of its transcriptome present diel rhythmicity and genes with robust self-sustained rhythmic expression profiles are identified. A drastic reduction in proteome rhythmicity with respect to transcriptome rhythmicity is observed with 25 % of the proteins oscillating. Seasonally specific rhythms are found in key physiological processes such as cell cycle, photosynthesis, carotenoid biosynthesis, starch accumulation and nitrate assimilation. A global orchestration between transcriptome, proteome and physiological dynamics is observed with specific seasonal temporal offsets between gene expression, protein abundance levels and physiological activity.

Los movimientos de rotación y traslación de la Tierra alrededor del Sol producen una de las señales ambientales periódicas más dominantes en nuestro planeta: ciclos de luz y oscuridad con variaciones estacionales. El fitoplancton marino experimenta alteraciones significativas en respuesta a estas señales y, aunque desempeñan un papel clave en los ecosistemas, su respuesta a estos ciclos a lo largo de las diferentes estaciones del año permanece en gran medida inexplorado. En este trabajo, se ha elegido la picoalga marina Ostreococcus tauri como organismo modelo cultivado en condiciones de días largos de verano, días cortos de invierno, luz constante y oscuridad constante para caracterizar estas respuestas. El 80 % del transcriptoma presenta ritmicidad cíclica y pudieron identificarse genes cuyos perfiles de expresión cíclicos eran mantenidos ante cualquier condición externa. Se observa una drástica reducción de la ritmicidad del proteoma con respecto a la del transcriptoma, con un 25 % de las proteínas oscilando. Además, existen ritmos estacionales específicos en procesos fisiológicos clave como el ciclo celular, la fotosíntesis, la biosíntesis de carotenoides, la acumulación de almidón y la asimilación de nitrato. En general, se describe una orquestación global entre el transcriptoma, el proteoma y la fisiología con desfases temporales estacionales específicos entre la expresión génica, los niveles de abundancia de proteínas y la actividad fisiológica.