The role of ecology in the evolution of coloration in owls

Abstract

Las aves muestran una extraordinaria variabilidad en sus patrones de color modelados por la selección natural y sexual para cumplir diferentes funciones como la comunicación, el camuflaje y/o de protección. Los factores ambientales que promueven dicha variación pueden ser muy diversos y actuar de forma diferente sobre distintos rasgos y niveles de organización. Por esta razón, para comprender de manera integral como la ecología influye en la evolución de tan excepcional diversidad de formas coloreadas, es necesario considerar aproximaciones holísticas que combinen múltiples niveles de estudio, incluyendo diferentes rasgos y diferentes especies que ocupen un amplio rango de condiciones ecológicas. En esta tesis doctoral, he utilizado una aproximación multidisciplinar en la que se combinan i) análisis eco-geográficos a escala mundial, ii) análisis comparativos para controlar por el posible efecto de un ancestro común, y iii) datos de campo de dos especies recogidos en una población, para evaluar la importancia relativa de una serie de factores ecológicos y evolutivos a la hora de determinar la variación de rasgos coloreados en los estrígidos. Más concretamente, he estudiado i) la variación geográfica a gran escala de la coloración con base melánica en relación a gradientes ambientales en el marco de reglas eco-geográficas clásicas, ii) la variabilidad interespecífica en el polimorfismo de color en relación a factores ecológicos clave, iii) la evolución de la variación interespecífica de la coloración del iris en relación al ritmo de actividad y iv) he analizado el potencial de la coloración del iris como indicador de la calidad en diferentes contextos de comunicación en dos especies de búhos. Los análisis eco-geográficos a escala global mostraron que los búhos presentan fenotipos más oscuros cerca del ecuador. En particular, las especies de búhos que viven en regiones con temperatura más altas y vegetación más densa son más oscuras, lo cual excluye un posible papel de la termorregulación a la hora promover la variación del plumaje a una escala global. Por otro lado, se observó que las especies de búhos que habitan en áreas con una cobertura arbórea mayor eran más eumelánicas, lo cual está de acuerdo con un potencial papel de la coloración basada en eumelanina en el camuflaje. Finalmente, la importancia de la coloración basada en feomelanina era mayor en especies que viven en zonas más cálidas y húmedas, sugiriendo en conjunto que distintas fuerzas selectivas podrían haber simultáneamente contribuido a modelar la variación global en el color del plumaje en este clado. En segundo lugar, se examinó en un contexto comparativo la importancia relativa de diferentes factores ecológicos a la hora de promover la evolución del polimorfismo de color en los búhos en el marco de tres escenarios evolutivos mutuamente no exclusivos: la hipótesis de la selección apostática, la hipótesis de la divergencia de nicho y la hipótesis de no selección. De acuerdo con la hipótesis de la divergencia de nicho, se encontró que las especies que viven bajo condiciones lumínicas variables, i.e. especies con hábitos crepusculares y diurnos, y aquellas que ocupan una mezcla de hábitats abiertos y cerrados, eran con más probabilidad polimórficas. Los análisis de coevolución mostraron que un cambio en el nicho lumínico podría ser un prerrequisito fundamental para la evolución del polimorfismo de color en los búhos. Además, el polimorfismo resultó más frecuente entre las especies que ocupan los niveles tróficos más bajos, lo cual podría venir explicado por una selección más fuerte para la cripsis en las especies depredadoras de pequeño tamaño. Los resultados, por tanto, proporcionan apoyo a la idea de que el polimorfismo de color en los búhos es un rasgo con valor adaptativo probablemente mantenido por una ventaja selectiva de los morfos bajo diferentes condiciones ambientales a través de mecanismos de selección disruptiva. A continuación, se utilizaron modelos filogenéticos comparativos para testar la hipótesis del camuflaje para el color del iris, un rasgo coloreado cuya base funcional no está aun suficientemente clara. Se encontró que la proporción de especies con ojos oscuros es más alta entre las especies estrictamente nocturnas que en las diurnas. La reconstrucción ancestral mostró que el ancestro de la familia Strigidae tenía con más probabilidad ojos claros, mientras que el ancestro de la familia Tytonidae tendría probablemente ojos oscuros. Estos resultados proporcionan evidencia en favor de una coevolución de la coloración del iris y la nocturnalidad en los búhos, y sugieren que el cambio a un nicho nocturno sería un prerrequisito que ha llevado a la evolución de los ojos oscuros en los búhos. Sin embargo, la ruta evolutiva mediante la cual la coloración del iris y el ritmo de actividad han evolucionado en concierto necesitaría ser más investigada, dado que se encontró solo un apoyo parcial a la idea que los ojos oscuros podrían haber evolucionado por una ventaja selectiva de ocultación frente a receptores visuales no deseados. Finalmente, puesto que el color del iris es un rasgo muy llamativo en el diseño generalmente críptico de los búhos, sugiriendo que podría jugar un posible papel señalizador, evalué la variación y el potencial para señalizar calidad del color amarillo del iris en la comunicación paterno-filial y entre conspecíficos en el mochuelo Athene noctua y en el autillo Otus scops. La coloración del iris no varió entre sexos; sin embargo, los adultos de ambas especies presentaron iris más intensamente coloreados que sus pollos. La mayor parte de la variación en la coloración del iris de los pollos se dio entre los nidos, y no dentro de ellos, y pareció estar relacionada con la calidad de los padres sólo en los mochuelos, mientras en los pollos de autillos no se encontró ninguna relación con la condición. En los adultos, se encontró que la intensidad del color amarillo de las hembras se asociaba positivamente con el éxito del nido (un índice del fitness) en el mochuelo, pero no en el autillo. Este estudio sugiere que es muy improbable que la variación de color del iris esté involucrada en la comunicación paternofilial en estas dos especies, pero que, en las hembras de mochuelo, el color del iris podría potencialmente desempeñar un papel en la señalización en contextos sociales. En conclusión, los resultados de esta tesis muestran que la variación ambiental podría actuar de manera diferentes promoviendo la evolución de la variación de color en los búhos a diferentes escalas espaciales y, más específicamente, que el color del plumaje y de los ojos podría potencialmente servir para diferentes funciones adaptativas previamente poco consideradas en este clado.