Impact of landscape anthropization on pathogen transmission dynamics and wild birds health

Abstract

La intensificación de la agricultura, la ganadería y la expansión de las ciudades ha provocado cambios en las condiciones ambientales, reducido la biodiversidad y alterado las interacciones entre organismos afectando a muchos procesos ecológicos, incluyendo la transmisión de enfermedades. Además, se han detectado efectos perjudiciales de la antropización del hábitat en la historia de vida de diferentes especies de aves, incluyendo especies que aparentemente prosperan en áreas urbanas. La urbanización no solo afecta la historia de vida, abundancia y composición de las comunidades de vertebrados, sino también de los insectos hematófagos que viven en estas áreas y, en consecuencia, los patógenos transmitidos por estos vectores. La urbanización puede alterar la incidencia y distribución de parásitos transmitidos por vectores, así como la susceptibilidad de los vertebrados a enfermedades infecciosas a través de sus efectos sobre la inmunocompetencia del huésped. En esta tesis, utilicé un enfoque multidisciplinario para determinar cómo la dinámica de los parásitos transmitidos por vectores se ve afectada por la antropización del hábitat, y cómo los efectos conjuntos de la antropización y las infecciones por parásitos impactan en la salud de las aves silvestres. Con este propósito, me centro en los parásitos transmitidos por vectores del género Plasmodium, comúnmente conocidos como parásitos de la malaria aviar, y los géneros relacionados Haemoproteus y Leucocytozoon, que fueron identificados molecularmente. Además, utilicé el gorrión común (Passer domesticus), uno de los mejores ejemplos de ave urbanita asociado históricamente con los asentamientos humanos como ave modelo de estudio. Desde la década de 1970, esta especie está experimentando un descenso dramático en toda Europa, especialmente en ciudades, siendo las actividades humanas y las enfermedades infecciosas señaladas como factores principales. Utilizando un extenso conjunto de datos de aves muestreadas en localidades del sur de España, primero determiné cómo la antropización del hábitat afecta la dinámica de los parásitos transmitidos por vectores (Sección 1). Para ello, comparé la variación de la prevalencia y la riqueza de los tres géneros de parásitos sanguíneos durante dos años en 15 poblaciones de gorriones silvestres que incluyeron hábitats urbanos, rurales y naturales (Cap. 1). La prevalencia de los parásitos Haemoproteus y Leucocytozoon difirió y a su vez se correlacionó entre años, mientras que no se encontraron diferencias significativas para los parásitos Plasmodium. La variación en los requisitos ambientales entre grupos de vectores, las características del hábitat y la variabilidad climática determinaron fuertemente la estabilidad y la actividad de las poblaciones de vectores, potencialmente afectando la exposición de las aves y, por lo tanto, la prevalencia de parásitos en la población. La riqueza de Haemoproteus y Leucocytozoon también varió con el hábitat y el tiempo. La variación de la composición de las comunidades de vectores y/o aves puede afectar el número y la identidad de los linajes de parásitos que circulan e infectan al gorrión común, pero los factores relacionados con el hospedador y su susceptibilidad también pueden explicar los patrones de infecciones encontrados. En segundo lugar, determiné el impacto de la antropización y las infecciones por parásitos en la salud de los gorriones salvajes (Sección 2). En los tres capítulos incluidos en esta sección, medí tres variables principales que reflejan la salud de las aves, incluyendo la condición corporal (Cap. 2), la composición de los ácidos grasos en el plasma (Cap. 3) y el estado oxidativo (Cap. 4) en relación con el estado de infección por Plasmodium, Haemoproteus y Leucocytozoon e incluyendo poblaciones de gorrión común de hábitats urbanos, rurales y naturales. Los resultados muestran que la urbanización aumenta los niveles de ácidos grasos y el daño oxidativo a los lípidos y afecta negativamente la condición corporal de las aves, lo que a su vez influye en la actividad de las enzimas antioxidantes. Entre otras posibilidades, esto podría deberse a la falta de disponibilidad de alimentos de buena calidad en los hábitats urbanos que evitan que las aves alcancen los requisitos fisiológicos durante el desarrollo, resultando en condición corporal, inmunocompetencia y capacidad antioxidante inferior. Además, los gorriones jóvenes infectados por Plasmodium tenían una menor proporción de ω-6 y más de ω-3 PUFAs, así como una menor actividad de las enzimas antioxidantes (GPx, SOD y GR). Estos resultados podrían reflejar que, debido a la baja actividad antioxidante en las aves infectadas, es probable que sobrevivan exclusivamente aquellas aves con niveles moderados de ácidos grasos proinflamatorios para lidiar contra la infección. Además, los resultados de esta tesis muestran que las aves expuestas a dos fuentes diferentes de estrés, como son la urbanización y las infecciones por parásitos, pueden sufrir efectos deletéreos mayores. Las aves de hábitats naturales infectados por Plasmodium mostraron una relación ω-6/ω-3 más baja y tendieron a tener una proporción más alta de ω-3. Es probable que, ante una disponibilidad diferencial de ω-3 PUFA entre hábitats, solo los gorriones infectados de hábitats naturales promuevan una mayor respuesta inmunitaria antiinflamatoria hacia las infecciones por Plasmodium con por la consumición de alimentos ricos en ω-3 PUFA. Además, una mayor condición corporal de los gorriones juveniles se asoció con infecciones por Plasmodium y Haemoproteus, especialmente en hábitats urbanos. Estos resultados pueden explicarse por una tasa de mortalidad diferencial de aquellas aves con menor condición corporal que no pueden lidiar con la infección, consecuentemente, los individuos infectados que sobreviven a la infección estuvieran en una condición corporal más alta que los no infectados. En resumen, en esta tesis aporto información novedosa sobre la dinámica de los parásitos transmitidos por vectores en ecosistemas antropizados y los efectos negativos conjuntos de la urbanización y las infecciones por parásitos en aves silvestres. Aquí destaco la importancia de incluir, en los estudios de impacto de la urbanización, hábitats con diferentes usos como los hábitats rurales, donde el efecto de las actividades humanas y animales domésticos sobre la vida silvestre puede diferir de las ciudades. Además, los niveles de contaminación, la disponibilidad de espacios verdes o la estabilidad de recursos puede diferir ampliamente entre ciudades, lo cual puede determinar los efectos finales en la salud de la vida silvestre y en la interpretación que los investigadores pueden hacer a partir de ella del impacto de la urbanización. Este trabajo contribuye la creciente área de Ecología Urbana y ayuda a comprender mejor los efectos que tanto la urbanización como los patógenos tienen sobre la ecología y la evolución de la vida silvestre bajo el actual escenario de cambio global.