Persistiendo en el límite: flujo génico, reproducción y conservación de poblaciones refugio de Quercus robur L.

Abstract

Numerosas especies alrededor del mundo están desplazando su rango de distribución hacia mayores latitudes o altitudes como consecuencia del calentamiento global moderno. Las poblaciones periféricas constituyen piezas clave para predecir la envergadura y velocidad de este proceso. El desplazamiento direccional del rango geográfico se produce cuando las nuevas condiciones ambientales permiten el establecimiento y la expansión de nuevas poblaciones en el llamado margen de avance (leading edge) mientras que causan la extinción de aquellas situadas en el llamado margen de retaguardia (rear edge). Mientras los cambios en la distribución y abundancia de las especies han sido ampliamente documentados, escasean evidencias empíricas sobre la dinámica y el fitness de las poblaciones periféricas a gran escala que podrían servir para anticipar futuros cambios en los rangos de las especies (capítulo 1). Más allá de este patrón global, en las poblaciones situadas en el margen de retaguardia, las especies pueden desarrollar estrategias de resiliencia que aumenten su viabilidad en situaciones de estrés ambiental. Además, estas poblaciones persisten frecuentemente en refugios climáticos a escala local (microrefugios) los cuales conservan un clima propicio que se está perdiendo o ya ha desaparecido a escala regional (climas relictos). Las poblaciones relictas así establecidas desde tiempos pasados representan reservorios de diversidad genética, historia evolutiva y potencial adaptativo cuya pérdida sería irremplazable. Tal es el caso de numerosas especies de árboles de climas templados y boreales cuyas poblaciones relictas a lo largo del límite meridional de la distribución han sido capaces de persistir en la Cuenca Mediterránea a través de las grandes oscilaciones climáticas del Cuaternario. Su distribución actual en núcleos pequeños y aislados tiene profundas consecuencias para los procesos demográficos y genéticos que determinan su viabilidad a largo plazo. La falta de conocimiento acerca de los mecanismos que aseguran el buen funcionamiento de estas poblaciones constituye un reto para el conocimiento científico y la conservación de la biodiversidad que ha motivado esta tesis. Usando como organismo de estudio la especie arbórea Q. robur en un conjunto de poblaciones relictas, he estudiado el flujo génico (con énfasis en la dispersión de polen) y la reproducción, aspectos clave para la diversidad genética, el potencial de regeneración y en definitiva la viabilidad de las poblaciones a largo plazo. He caracterizado la variabilidad de estos procesos a distintas escalas (desde el individuo hasta el paisaje) e investigados sus principales determinantes ecológicos y genéticos son investigados. El marco conceptual en el que se encuadra la tesis es demostrado empíricamente en un estudio a escala global basado en la síntesis de una colección de datos mediante técnicas de meta-análisis (capítulo 2). Los resultados ponen de manifiesto un cambio asimétrico en el performance de las poblaciones marginales de acuerdo a las predicciones del cambio climático moderno. Las poblaciones del margen de latitudes bajas muestran un performance reducido respecto a otras áreas del rango (centrales y latitudes altas), mientras que aquellas del margen de latitudes altas no sobresalen frente al estimado en áreas centrales pero tampoco quedan atrás (como predice la teoría centro-periferia). Este efecto guarda relación con el diferencial de temperatura entre las zonas de estudio y constituye una tendencia general a través de los reinos y tipos de hábitat. Por tanto, encontramos un impacto del cambio de clima doblemente negativo donde ya se evidencia la vulnerabilidad a la extinción local de las poblaciones del margen de baja latitud, pero además, el retraso de las poblaciones de latitudes altas en su reacción de expansión como respuesta al desplazamiento de las condiciones climáticas. El estudio de los patrones de flujo génico histórico y contemporáneo en poblaciones relictas de Q. robur (capítulo 3) se beneficia del muestreo exhaustivo de todos los adultos presentes en el área de estudio (n = 135 en un total de 10 rodales), y las progenies muestreadas sobre 72 árboles madre (n = 724). Mediante técnicas de clustering genético y de topología de redes caracterizamos la estructura y el flujo génico histórico, mientras que la dispersión de polen contemporáneo se basa en potentes análisis de paternidad. Este estudio ofrece un resultado sobresaliente para una especie anemófila ya que observamos una excepcional escasez de flujo génico y una limitada conectividad poblacional. La fuerte estructura genética de la población adulta salpicada de eventos esporádicos de dispersión histórica es coherente con el limitado flujo de polen que se detecta entre rodales del mismo valle (2.6%) o desde el valle contiguo (4,4%), lo que indica que la débil conectividad no es un fenómeno a corto plazo. El reducido tamaño y el alto aislamiento de los rodales junto a otros aspectos físicos del paisaje refugial suponen un obstáculo a la dispersión de polen. Como consecuencia, el patrón de conectividad es fuertemente heterogéneo espacialmente, con rodales que funcionan predominantemente como fuente o sumidero de polen y otros aislados prácticamente al flujo génico. A pesar de ser escasa, la inmigración de polen puede llegar a tener un impacto exacerbado en la genética de las poblaciones si operan procesos de purga genética. A una escala menor, detectamos una gran variabilidad entre individuos en los patrones de cruzamiento que responde mayoritariamente a diferencias en el ambiente local y rasgos intrínsecos del individuo (capítulo 4). La polinización en la mayoría de los individuos ocurre sólo entre individuos del mismo rodal. Una reducida fracción de los árboles es responsable de los infrecuentes eventos de inmigración procedente de la misma especie (7%) o de la especie hermana Q. pyrenaica con la que coexiste (0.6%). Los eventos de autofecundación son excepcionalmente frecuentes (6.8%) para una especie predominantemente autoincompatible. Este incremento de la tasa de autofecundación observada en nuestras poblaciones relictas ha sido igualmente descrito en poblaciones marginales de otras especies, lo que parece sugerir algún tipo de ventaja asociada a la adquisición de un sistema de cruzamiento mixto en estas situaciones. Los patrones de dispersión de polen (local, inmigrante y propio) son moldeados por un conjunto de factores que operan a escala fina, relacionados con aspectos del vecindario local (densidad de conespecíficos y grado de parentesco entre ellos). La autofecundación se ve además influida por rasgos intrínsecos del individuo (el tamaño y la producción de polen). En resumen, parece que las poblaciones relictas son propensas a albergar individuos de gran tamaño, grandes productores de polen que favorecen la autofecundación (fenómeno a escala fina) cuando no disponen de polen en abundancia y de calidad, mientras que la existencia de núcleos de población densos en las proximidades facilitaría la dispersión de polen inmigrante (fenómeno a escala de paisaje). Adicionalmente, profundizamos en los patrones de cruzamiento dentro de los rodales de mayor tamaño (4 réplicas, n = 22-35 individuos) aplicando modelos de cruzamiento espacialmente explícitos que permiten inferir la red de cruzamiento entre todos los individuos del rodal y caracterizar las componentes femenina y masculina del proceso de polinización (capítulo 4). Existe una red de polinización muy conectada en el interior de rodales, donde los árboles de gran tamaño, productores de vastas cantidades de polen y los individuos que ocupan posiciones centrales del rodal juegan un importante rol como conectores. Además se demuestra una gran variabilidad entre individuos en la fecundidad masculina (liberación de polen que llega a producir frutos) que está íntimamente ligado al tamaño y la capacidad productora del árbol. Como aproximación al potencial de regeneración que presentan las poblaciones relictas de Q. robur estudiamos la fecundidad y el éxito reproductivo (capítulo 5) durante 2 años sobre 159 árboles localizados a través de 12 núcleos de población. La variabilidad en la fecundidad femenina (medida como la producción total de semillas viables y su peso), al igual que la masculina, se debe principalmente a diferencias en el tamaño del árbol. Los árboles mas grandes producen una mayor cantidad de flores femeninas (y masculinas) y bellotas de manera casi invariable a través de los años. Además las bellotas producidas son más grandes y pesadas en los árboles de gran tamaño, lo que puede tener particular relevancia en el contexto de refugios climáticos en ambientes mediterráneos debido a las ventajas asociadas a la germinación, crecimiento y supervivencia de las semillas con más reservas. Por otra parte, el éxito reproductivo (fruit set) en estas poblaciones relictas se ve influido por factores actuando a escala de paisaje (tamaño y aislamiento poblacional), lo que evidencia limitación de polen a esta escala, y no a escala local a pesar de los numerosos indicadores ecológicos y genéticos empleados. La aparente ausencia de restricciones genéticas puede explicar la predominante fertilización local observada en poblaciones relictas. Los patrones de dispersión y cruzamiento parecen garantizar la reproducción exitosa de la especie siempre que se alcance un tamaño poblacional mínimo y/o el aislamiento no sea elevado; de otro modo el escaso flujo de polen no logra compensar la limitación de polen existente. No obstante, la variabilidad interanual en el proceso reproductivo es notable de manera que la limitación de polen tendrá efectos más profundos en años de poca productividad, y los episodios donde la regeneración ocurra se limitarán a años muy productivos asociados a condiciones de benevolencia climática. Las estrategias de conservación en poblaciones relictas deben centrarse en un correcto funcionamiento interno mediante prácticas que aseguren un número y densidad suficiente de individuos reproductivamente muy activos. Especial énfasis debe hacerse en la protección de los árboles de gran tamaño que pueden desempeñar funciones centrales en la conectividad mediada por polen dentro de los rodales y a través del paisaje. Además, poseen múltiples ventajas a nivel de fitness ya que exhiben una mayor éxito reproductivo tanto masculino como femenino, no solo en términos de cantidad sino muy posiblemente en términos de calidad de sus progenies.