On the diversification of highly host-specific symbionts: the case of feather mites.

Abstract

One of the most relevant and poorly understood topics in Evolutionary Ecology is symbiont evolutionary diversification. Since Fahrenholz's rule (1913), the idea of symbionts speciating following hosts speciation (i.e., cospeciating) has been pervasive. Recent studies, however, have shown that host-shift speciation (speciation after switching to a new host) is almost as relevant as cospeciation in explaining symbiont diversification. Also, these studies have revealed that methodological biases have favored cospeciation. Nonetheless, most symbiont groups, especially those highly host-specific and specialized in which cospeciation is expected to be the rule, such as the feather mites of birds, were yet to be studied. Symbionts are the most abundant and diverse organisms on Earth, and thus essential components of ecosystems. However, symbionts have attracted historically less attention than other organisms and their study entails numerous methodological challenges, so surprisingly little is understood about the basic biology and ecology of many symbiont groups, especially the non-parasitic. By studying vane-dwelling feather mites living permanently on the surface of flight feathers of birds (Acariformes: Astigmata: Analgoidea and Pterolichoidea), this thesis is a contribution to fill this gap. This thesis is divided into three parts: 1) First, resources and molecular tools enabling large-scale studies of feather mites are developed. 2) Then, these and other tools are used to investigate eco-evolutionary aspects relevant to understand feather mite diversification, such as their mode of transmission and the type of interaction they have with their hosts. 3) Finally, feather mites diversification at a macro- and microevolutionary scale is investigated. The first part compiles a global database of bird-feather mites associations. Also, it evaluates and adjusts DNA barcoding and metabarcoding to be suitable methodologies for studying feather mites. The second part reveals feather mites as highly specialist and hostspecific symbionts whose main mode of transmission is vertical. Analyses of feather mites diet reveal them as trophic generalists which maintain a commensalistic-mutualistic relationship with birds. Finally, the last part of the thesis shows host-shift speciation as the primary process driving the diversification of feather mites. Also, it highlights that majorhost switching, despite being an infrequent process, is highly relevant for the diversification of this group. Lastly, analyses of straggling reveal a high rate of preferential straggling governed by ecological filters. Overall, despite feather mites are revealed as highly specialized and host-specific symbionts, the coevolutionary scenario is highly dynamic. Straggling and host-switching are prevalent processes which allow colonizing new hosts in highly specialized and hostspecific symbionts. Accordingly, coevolution and codiversification do not operate in isolated host-symbiont interactions but more likely in a manner compatible with the geographic mosaic of coevolution. Finally, ecological fitting and interspecific competition are most likely the main factors governing the (co)eco-evolutionary dynamics.

La diversificación evolutiva de los simbiontes es uno de los aspectos más relevantes, pero menos entendidos en Ecología Evolutiva. Desde la regla de Fahrenholz (1913), la idea de que los simbiontes especian a la par que sus hospedadores (i.e. coespecian) ha sido extremadamente popular. Sin embargo, estudios recientes han encontrado que la especiación por salto de hospedador (el proceso de especiación que ocurre cuando los simbiontes especian a consecuencia de un cambio de hospedador) es casi tan relevante como la coespeciación. Estos estudios, además, han encontrado que problemas metodológicos favorecían que se encontraran evidencias de coespeciación donde no las había. En cualquier caso, los procesos de diversificación evolutiva de la mayoría de los grupos de simbiontes nunca han sido investigados. Especialmente de aquellos altamente especializados y específicos en términos de hospedador, que son aquellos donde el proceso de coespeciación se espera que sea más relevante, como los ácaros de las plumas de las aves. Los organismos simbiontes son el grupo más abundante y diverso de la tierra, por ende, son componentes esenciales de los ecosistemas. Sin embargo, históricamente los simbiontes han atraído menos la atención de los investigadores, en parte debido a que su estudio conlleva numerosos retos metódologicos. De hecho, debido a esto, actualmente se desconoce una gran parte de aspectos sobre su biología básica y ecología, especialmente de aquellos simbiontes no parásitos. Ésta tésis pretende completar este vacío de conocimiento mediante el estudio de los ácaros de las plumas de las aves. La tésis está dividida en tres partes: 1) En la primera parte se han generado recursos y herramientas moleculares para estudios a gran escala en este grupo de simbiontes. 2) Despues, éstas y otras herramientas se han usado para investigar aspectos eco-evolutivos relavantes para entender el proceso de diversificación evolutiva, tales como, el modo de transmisión y el tipo de interacción que mantienen con sus hospedadores. 3) Finalmente, se ha estudiado el proceso de diversificación evolutiva a escala macro y icroevolutiva. La primera parte de la tesis presenta una base de datos global de relaciones ácaroave resultado de una extensa compilación de datos ya presentes en la literatura. También evalua y ajusta metodologías de “DNA barcoding” y “metabarcoding” para el estudio de los ácaros de las plumas. La segunda parte, revela a los ácaros de las plumas como simbiontes altamente especialistas en términos de hospedador cuyo modo de transmisión principal es el vertical. Por otro lado, el análisis de la dieta de los ácaros los sitúa como simbiontes comensales-mutualistas de las aves. Finalmente, la ultima parte de la tesis demuestra que la especiación por salto de hospedador es el proceso principal de diversificación de este grupo de simbiontes. Asimismo, también demuestra que los saltos de hospedador a larga distancia, a pesar de ser muy raros son muy relevantes para la diversificación de este grupo. Por último, los análisis de simbiontes encontrados en hospedadores inesperados (“stragglers”) revelan que este proceso es más prevalente de lo que se pensaba, y que sigue un patrón compatible con que está modulado por filtros ecológicos. A pesar de que los ácaros de las plumas se revelan como altamente especializados y específicos en términos de hospedador, su escenario coevolutivo es muy dinámico. El proceso de “straggling” y de cambio de hospedador son procesos prevalentes que permiten colonizar nuevos hospedadores. De acuerdo con esto, los procesos de coevolución y codiversificación en estos organismos no operan de manera aislada para cada pareja de hospedador y simbionte, si no de una manera similar a un mosaico geográfico de coevolución. Finalmente, el encaje ecológico y la competencia intraspecífica se identifican como los factores potencialmente más relevantes en las dinámicas (co)ecoevolutivas.